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Las siguientes diez temporadas el equipo consigue consolidarse en la Segunda División llegando a ser uno de los clubes clásicos de la categoría de plata del fútbol español y asentando las bases de los que posteriormente serían los mejores años de la historia del club. En la temporada 1975/76, el equipo queda campeón de la Segunda División y retorna a Primera División tras tres temporadas en la categoría de plata. No era más que un amistoso pero el hecho de que viniese un equipo extranjero generó mucha expectación. A esto le siguió otra derrota, esta vez de Argentina, por marcador de 1-0. Pero, sorprendentemente, una victoria por 10-2 sobre Bolivia y una remontada por 3-2 sobre Chile habían puesto a Paraguay en una posición en la que todo lo que necesitaban era que Argentina perdiera ante Brasil y su pase a la segunda ronda estuviera asegurado con tres goles. El segundo partido, contra Paraguay el 15 de junio en Berlín, parecía haber otro empate sin goles hasta que Freddie Ljungberg anotó con un cabezazo en el minuto 89 para darle a Suecia la victoria por 1-0. El 20 de junio, Suecia jugó su último partido de la fase de grupos contra Inglaterra en Colonia.

Haría su debut con una victoria por la mínima, convirtiendo Wilbur Cush el primer gol de Irlanda en un Mundial, en el siguiente partidos perderían ante Argentina por 3-1, los norirlandeses se adelantarían con un gol temprano de Peter McParland al minuto 3′, sin embargo los sudamericano remontarían con goles de Corbatta, Menéndez y Avio. En esta temporada, el presidente Valentín Germán presentó la dimisión y convocó elecciones, siendo él mismo reelegido ante la falta de más candidatos. Se repetiría la historia una vez más ya que la siguiente temporada, la 1956/57, camiseta de futbol el club desciende de nuevo a la Tercera División al año siguiente de ascender tal y como ocurrió cuatro años atrás. Uno de los artífices del ascenso fue la presencia de uno de los mejores jugadores de fútbol que ha dado España en toda la historia, Juanito, que fue cedido una temporada por el Atlético de Madrid y posteriormente vendido al Burgos CF donde pasó en total cuatro temporadas, de la 1973/74 hasta la 1976/77, al final de la cual fue comprado por el Real Madrid.

Cabe destacar en esta temporada la aparición del guardameta Manzanedo, nacido en Burgos y que años después sería internacional con la selección absoluta de fútbol de España. Los clubes centenarios que han jugado en la Primera División son: Santiago Wanderers (132 años), Magallanes (126 años), Unión Española (127 años), Rangers (121 años), Fernández Vial (121 años), Santiago Morning (120 años), Trasandino (118 años), Everton (115 años), Audax Italiano (113 años), Ferroviarios (108 años), Ñublense (108 años), Deportes Temuco (108 años), San Luis (104 años) y Palestino (104 años), son los únicos clubes centenarios existentes hasta la fecha que han jugado a lo menos una temporada en la Primera División. El esquema se repitió en 1936, para luego en 1937, ya sin la participación de las reservas, quedar establecido el régimen de ascensos y descensos que perdura hasta la actualidad. Los ilicitanos son los que finalmente se llevan el premio del ascenso. Es en esta temporada cuando Juanito, gana el premio a mejor jugador del año en Primera División, premio otorgado por la revista Don Balón. Tras el descenso administrativo, el Burgos CF jugó la temporada 2002/03 en el grupo III sustituyendo al Levante UD y teniendo unos desplazamientos largos y costosos.

Tras una dura temporada, el equipo se salvó del descenso acabando en el puesto 15.º, gracias a la solidez del equipo como local. Tras su buena temporada, Juanito es traspasado al Real Madrid por una cantidad de 27 millones de pesetas, camiseta futbol baratas aunque estaba valorado por aquel entonces en más del doble. Para afrontar el debut en la categoría, llegó al banquillo burgalés el entrenador Mariano Moreno, y se lograron las cesiones de los jugadores Capón, Benegas y Jaquet del Atlético de Madrid y de Aitor Aguirre del Athletic Club. Al siguiente año, durante la temporada 1955/56, queda nuevamente campeón y en la liguilla de ascenso y de nuevo como entrenador Anselmo Elízaga, consigue el ascenso en la localidad vizcaína de Durango derrotando a los vizcaínos por 3-5 movilizando cinco autobuses repletos de aficionados que animaron a sus jugadores en Durango. La siguiente temporada, la 1972/73, el equipo realizó una mala temporada y acabó último, retornando a la Segunda División tras saborear las mieles de la Primera División durante únicamente dos temporadas. Al finalizar la temporada, el presidente José Luis Preciado deja la presidencia y le sustituye Antonio Martínez Laredo.